Альтернариатоксины как фактор риска для здоровья населения

Файл статьи: 
Иконка PDF health-risk-analysis-2023-4-14.pdf
УДК: 
613.2.099
DOI: 
10.21668/health.risk/2023.4.14
Авторы: 

И.В. Аксенов1, И.Б. Седова1, З.А. Чалый1, В.А. Тутельян1,2

Организация: 

1Федеральный исследовательский центр питания, биотехнологии и безопасности пищи, Россия, 109240, г. Москва, Устьинский проезд, 2/14
2Первый Московский государственный медицинский университет имени И.М. Сеченова, Россия, 119991, г. Москва, ул. Трубецкая, 8, стр. 2

Аннотация: 

Альтернариатоксины представляют собой токсичные метаболиты широко распространенных в природе плесневых грибов рода Alternaria. Целью обзора являлась характеристика альтернариатоксинов, наиболее часто обнаруживаемых в пищевых продуктах и представляющих реальную угрозу для здоровья населения: альтернариола (АОН) и его метилового эфира (АМЕ), альтенуена (ALT), тентоксина (TEN) и тенуазоновой кислоты (TeA). Существующих токсикологических данных недостаточно для установления величины условно переносимого поступления альтернариатоксинов. На основании химической структуры определен суточный порог токсического воздействия: ТеА и TEN – 1500 нг/кг массы тела; АОH и АМЕ (с учетом их генотоксичности) – 2,5 нг/кг массы тела. В настоящее время содержание альтернариатоксинов в пищевых продуктах не регламентируется на национальном или международном уровнях. Наиболее предпочтительным методом идентификации и количественного определения альтернариатоксинов является жидкостная хроматография в сочетании с масс спектрометрическим детектированием. Результаты исследований свидетельствуют о значительной контаминации альтернариатоксинами продовольственного сырья и продуктов его переработки (в том числе зерновых и масличных культур; овощей и фруктов, специй, детского питания). Переработка загрязненного альтернариатоксинами сырья способствует, как правило, снижению их содержания в готовом к употреблению продукте, однако не позволяет добиться полной элиминации токсинов. Категорией населения с наибольшей нагрузкой альтернариатоксинами являются дети первых трех лет жизни. При этом величина поступления альтернариатоксинов с рационом может превышать порог токсического воздействия и представлять реальную опасность для здоровья. Представленные в обзоре данные характеризуют альтернариатоксины как значимый фактор риска для здоровья населения. Для управления соответствующим риском, в том числе путем гигиенического регламентирования, необходимо проведение дополнительных исследований содержания приоритетных альтернариатоксинов (AOH, AME, TeA, TEN, ALT) в пищевых продуктах, а также уточнение дозозависимых эффектов их токсического действия в целях минимизации неблагоприятного влияния альтернариатоксинов на здоровье населения Российской Федерации.

Ключевые слова: 
микотоксины, грибы Alternaria, альтернариол, метиловый эфир альтернариола, альтенуен, тентоксин, тенуазоновая кислота, контаминация пищевых продуктов, токсическое действие, оценка нагрузки
Альтернариатоксины как фактор риска для здоровья населения / И.В. Аксенов, И.Б. Седова, З.А. Чалый, В.А. Тутельян // Анализ риска здоровью. – 2023. – № 4. – С. 146–157. DOI: 10.21668/health.risk/2023.4.14
Список литературы: 
  1. Кравченко Л.В., Тутельян В.А. Биобезопасность. Микотоксины – природные контаминанты пищи // Вопросы питания. – 2005. – Т. 74, № 3. – C. 3–13.
  2. Ганнибал Ф.Б. Изучение факторов, влияющих на развитие альтернариоза зерна у злаков, возделываемых в европейской части России // Сельскохозяйственная биология. – 2018. – Т. 53, № 3. – С. 605–615. DOI: 10.15389/agrobiology.2018.3.605rus.
  3. EFSA on Contaminants in the Food Chain (CONTAM). Scientific Opinion on the risks for animal and public health related to the presence of Alternaria toxins in feed and food // EFSA Journal. – 2011. – Vol. 9, № 10. – P. 2407. DOI: 10.2903/j.efsa.2011.2407
  4. De Oliveira R.C., Carnielli-Queiroz L., Correa B. Epicoccum sorghinum in food: occurrence, genetic aspects and ten-uazonic acid production // Current Opinion in Food Science. – 2018. – Vol. 23. – P. 44–48. DOI: 10.1016/j.cofs.2018.05.011
  5. Thomma B.P.H.J. Alternaria spp.: from general saprophyte to specific parasite // Mol. Plant Pathol. – 2003. – Vol. 4, № 4. – P. 225–236. DOI: 10.1046/j.1364-3703.2003.00173.x
  6. Asam S., Habler K., Rychlik M. Determination of tenuazonic acid in human urine by means of a stable isotope dilution assay // Anal. Bioanal. Chem. – 2013. – Vol. 405, № 12. – P. 4149–4158. DOI: 10.1007/s00216-013-6793-5
  7. Quantitative Determination of Tenuazonic Acid in Pig and Broiler Chicken Plasma by LC-MS/MS and Its Comparative Toxicokinetics / S. Fraeyman, M. Devreese, N. Broekaert, T. De Mil, G. Antonissen, S. De Baere, P. De Backer, M. Rychlik, S. Croubels // J. Agric. Food Chem. – 2015. – Vol. 63, № 38. – P. 8560–8567. DOI: 10.1021/acs.jafc.5b02828
  8. Schuchardt S., Ziemann C., Hansen T. Combined toxicokinetic and in vivo gentotoxicity study on Alternaria toxins // EFSA supporting publications. – 2014. – Vol. 11, № 11. – P. EN-679. DOI: 10.2903/sp.efsa.2014.EN-672
  9. Alternariol acts as a topoisomerase poison, preferentially affecting the IIα isoform / M. Fehr, G. Pahlke, J. Fritz, M.O. Christensen, F. Boege, M. Altemöller, J. Podlech, D. Marko // Mol. Nutr. Food Res. – 2009. – Vol. 53, № 4. – P. 441–451. DOI: 10.1002/mnfr.200700379
  10. Alternaria Mycotoxins: An Overview of Toxicity, Metabolism, and Analysis in Food / A. Chen, X. Mao, Q. Sun, Z. Wei, J. Li, Y. You, J. Zhao, G. Jiang [et al.] // J. Agric. Food Chem. – 2021. – Vol. 69, № 28. – P. 7817−7830. DOI: 10.1021/acs.jafc.1c03007
  11. An in vitro investigation of endocrine disrupting effects of the mycotoxin alternariol / C. Frizzell, D. Ndossi, S. Kalayou, G.S. Eriksen, S. Verhaegen, M. Sørlie, C.T. Elliott, E. Ropstad, L. Connolly // Toxicol. Appl. Pharmacol. – 2013. – Vol. 271, № 1. – P. 64–71. DOI: 10.1016/j.taap.2013.05.002
  12. Liu Y., Rychlik M. Development of a stable isotope dilution LC-MS/MS method for the Alternaria toxins tentoxin, dihydrotentoxin, and isotentoxin // J. Agric. Food Chem. – 2013. – Vol. 61, № 12. – P. 2970–2978. DOI: 10.1021/jf305111w
  13. Further examination of the effects of nitrosylation on Alternaria alternata mycotoxin mutagenicity in vitro / T.J. Schrader, W. Cherry, K. Soper, I. Langlois // Mutat. Res. – 2006. – Vol. 606, № 1–2. – P. 61–71. DOI: 10.1016/j.mrgentox.2006.02.008
  14. Analysis of toxic effects of Alternaria toxins on esophagus of mice by light and electron microscopy / H. Yekeler, K. Bitmis, N. Ozcelik, M.Z. Doymaz, M. Calta // Toxicol. Pathol. – 2001. – Vol. 29, № 4. – P. 492–497. DOI: 10.1080/01926230152499980
  15. Co-Occurrence and Combinatory Effects of Alternaria Mycotoxins and other Xenobiotics of Food Origin: Current Scenario and Future Perspectives / F. Crudo, E. Varga, G. Aichinger, G. Galaverna, D. Marko, C. Dall’Asta, L. Dellafiora // Toxins (Basel). – 2019. – Vol. 11, № 11. – P. 640. DOI: 10.3390/toxins11110640
  16. Natural Occurrence, Exposure Assessment & Risk Characterization of Alternaria Mycotoxins in Apple By Products in Argentina / M.A. Pavicich, M. De Boevre, A. Vidal, H. Mikula, B. Warth, D. Marko, S. De Saeger, A. Patriarca // Expo Health. – 2023. DOI: 10.1007/s12403-023-00544-1
  17. Enzyme Immunoassay for Tenuazonic Acid in Apple and Tomato Products / M. Gross, V. Curtui, Y. Ackermann, H. Latif, E. Usleber // J. Agric. Food Chem. – 2011. – Vol. 59, № 23. – P. 12317–12322. DOI: 10.1021/jf203540y
  18. Natural occurrence of Alternaria mycotoxins in malting barley grains in the main producing region of Argentina / E. Castañares, M.A. Pavicich, M.I. Dinolfo, F. Moreyra, S.A. Stenglein, A. Patriarca // J. Sci. Food Agric. – 2020. – Vol. 100, № 3. – P. 1004−1011. DOI: 10.1002/jsfa.10101
  19. Alternaria toxins in Argentinean wheat, bran, and flour / R.Á.R. Bernal, C.M. Reynoso, G.V.A. Londoño, L.E. Broggi, S.L. Resnik // Food Addit. Contam. Part B Surveill. – 2019. – Vol. 12, № 1. – P. 24–30. DOI: 10.1080/19393210.2018.1509900
  20. Levels of Alternaria Toxins in Selected Food Commodities Including Green Coffee / C. Mujahid, M.-C. Savoy, Q. Baslé, P.M. Woo, E.C.Y. Ee, P. Mottier, T. Bessaire // Toxins (Basel). – 2020. – Vol. 12, № 9. – P. 595. DOI: 10.3390/toxins12090595
  21. Анализ продовольственного зерна в Российской Федерации на загрязненность широким спектром микотокси-нов (на примере урожая 2018 года) / М.Г. Киселева, И.Б. Седова, З.А. Чалый, Л.П. Захарова, Т.В. Аристархова, В.А. Тутельян // Сельскохозяйственная биология. – 2021. – T. 56, № 3. – С. 559–577. DOI: 10.15389/agrobiology.2021.3.559rus
  22. Контаминация зерна в Западной Сибири грибами Alternaria и их микотоксинами / А.С. Орина, О.П. Гаврилова, Т.Ю. Гагкаева, Н.Н. Гогина // Вестник защиты растений. – 2021. – Т. 104, № 3. – C. 153–162. DOI: 10.31993/2308-6459-2021-104-3-15019
  23. Natural occurrence of Alternaria mycotoxins in wheat and potential of reducing associated risks using magnolol / D. Jiang, D. Wei, H. Li, L. Wang, N. Jiang, Y. Li, M. Wang // J. Sci. Food Agric. – 2021. – Vol. 101, № 7. – P. 3071–3077. DOI: 10.1002/jsfa.10901
  24. Occurrence and Determination of Alternaria Mycotoxins Alternariol, Alternariol Monomethyl Ether, and Tentoxin in Wheat Grains by QuEChERS Method / N. Puvaca, G. Avantaggiato, J. Merkuri, G. Vukovic, V. Bursic, M. Cara // Toxins (Ba-sel). – 2022. – Vol. 14, № 11. – P. 791. DOI: 10.3390/toxins14110791
  25. Анализ загрязнения продовольственного зерна урожая 2020 года различными микотоксинами в Российской Федерации / И.Б. Седова, Л.П. Захарова, З.А. Чалый, В.А. Тутельян // Иммунопатология, Аллергология, Инфектология. – 2023. – № 2. – C. 77–85. DOI: 10.14427/jipai.2023.2.77
  26. Natural occurrence of Alternaria toxins in wheat-based products and their dietary exposure in China / K. Zhao, B. Shao, D. Yang, F. Li, J. Zhu // PLoS One. – 2015. – Vol. 10, № 6. – P. e0132019. DOI: 10.1371/journal.pone.0132019
  27. Probabilistic Risk Assessment of Combined Exposure to Deoxynivalenol and Emerging Alternaria Toxins in Cereal-Based Food Products for Infants and Young Children in China / X. Ji, Y. Xiao, W. Lyu, M. Li, W. Wang, B. Tang, X. Wang, H. Yang // Toxins (Basel). – 2022. – Vol. 14, № 8. – P. 509. DOI: 10.3390/toxins14080509
  28. Natural Occurrence of Alternaria Toxins in Agricultural Products and Processed Foods Marketed in South Korea by LC–MS/MS / S.Y. Woo, S.Y. Lee, T.K. Jeong, S.M. Park, J.H. Auh, H.-S. Shin, H.S. Chun // Toxins (Basel). – 2022. – Vol. 14, № 12. – P. 824. DOI: 10.3390/toxins14120824
  29. Alternaria toxins alternariol and alternariol monomethyl ether in grain foods in Canada / P.M. Scott, W. Zhao, S. Feng, P.-Y. Benjamin // Mycotoxin Res. – 2012. – Vol. 28, № 4. – P. 261–266. DOI: 10.1007/s12550-012-0141-z
  30. Development of analytical methods to study the effect of malting on levels of free and modified forms of Alternaria mycotoxins in barley / S. Scheilbenzuber, F. Dick, M. Bretträger, M. Gastl, S. Asam, M. Rychlik // Mycotoxin Res. – 2022. – Vol. 38, № 2. – P. 137–146. DOI: 10.1007/s12550-022-00455-1
  31. Survey of Alternaria toxin contamination in food from the German market, using a rapid HPLC-MS/MS approach / S. Hickert, M. Bergmann, S. Ersen, B. Cramer, H.-U. Humpf // Mycotoxin Res. – 2016. – Vol. 32, № 1. – P. 7–18. DOI: 10.1007/s12550-015-0233-7
  32. Occurrence of Alternaria toxins in food products in The Netherlands / P. Lopez, D. Venema, T. de Rijk, A. de Kok, J.M. Scholten, H.G.J. Mol, M. de Nijs // Food Control. – 2016. – Vol. 60. – P. 196–204. DOI: 10.1016/j.foodcont.2015.07.032
  33. Alternaria toxins in South African sunflower seeds: cooperative study / S. Hickert, L. Hermes, L.M.M. Marques, C. Focke, B. Cramer, N.P. Lopes, B. Flett, H.-U. Humpf // Mycotoxin Res. – 2017. – Vol. 33, № 4. – P. 309–321. DOI: 10.1007/s12550-017-0290-1
  34. Contamination of fresh and dried tomato by Alternaria toxins in southern Italy / S.M. Sanzani, T. Gallone, F. Garga-nese, A.G. Caruso, M. Amenduni, A. Ippolito // Food Addit. Contam. Part A Chem. Anal. Control Expo. Risk Assess. – 2019. – Vol. 36, № 5. – P. 789–799. DOI: 10.1080/19440049.2019.1588998
  35. Emerging Alternaria and Fusarium mycotoxins in tomatoes and derived tomato products from the China market: Oc-currence, methods of determination, and risk evaluation / X. Ji, T. Deng, Y. Xiao, C. Jin, W. Lyu, Z. Wu, W. Wang, X. Wang [et al.] // Food Control. – 2023. – Vol. 145. – P. 109464. DOI: 10.1016/j.foodcont.2022.109464
  36. Occurrence of alternariol, alternariol monomethyl ether and tenuazonic acid in Argentinean tomato puree / L. Terminiello, A. Patriarca, G. Pose, V. Fernandez Pinto // Mycotoxin Res. – 2006. – Vol. 22, №. 4. – P. 236–240. DOI: 10.1007/BF02946748
  37. Validated UPLC-MS/MS Methods To Quantitate Free and Conjugated Alternaria Toxins in Commercially Available Tomato Products and Fruit and Vegetable Juices in Belgium / J. Walravens, H. Mikula, M. Rychlik, S. Asam, T. Devos, E. Njumbe Ediage, J.D. Di Mavungu, L. Jacxsens [et al.] // J. Agric. Food Chem. – 2016. – Vol. 64, № 24. – P. 5101–5109. DOI: 10.1021/acs.jafc.6b01029
  38. Alternaria toxins in tomato products from the Argentinean market / M.L. Maldonado Haro, G. Cabrera, V. Fernandez Pinto, A. Patriarca // Food Control. – 2023. – Vol. 147, № 11. – P. 109607. DOI: 10.1016/j.foodcont.2023.109607
  39. Determination of Multi-Class Mycotoxins in Apples and Tomatoes by Combined Use of QuEChERS Method and Ul-tra-High-Performance Liquid Chromatography Tandem Mass Spectrometry / Y. Tang, L. Mu, J. Cheng, Z. Du, Y. Yang // Food Analytical Methods. – 2020. – Vol. 13. – P. 1381–1390. DOI: 10.1007/s12161-020-01753-z
  40. Saturated brine dissolution and liquid-liquid extraction combined with UPLC-MS/MS for the detection of typical Alter-naria toxins in pear paste / F. Lan, F. Jiang, H. Zang, Z. Wang // J. Sci. Food Agric. – 2023. – Vol. 103, № 14. – P. 6861–6870. DOI: 10.1002/jsfa.12770
  41. Survey of Alternaria Toxins and Other Mycotoxins in Dried Fruits in China / D. Wei, Y. Wang, D. Jiang, X. Feng, J. Li, M. Wang // Toxins (Basel). – 2017. – Vol. 9, № 7. – P. 200. DOI: 10.3390/toxins9070200
  42. Изучение контаминации сухофруктов микотоксинами / З.А. Чалый, М.Г. Киселева, И.Б. Седова, Л.П. Ми¬наева, С.А. Шевелева, В.А. Тутельян // Вопросы питания. – 2021. – Т. 90, № 1 (533). – С. 33–39. DOI: 10.33029/0042-8833-2021-90-1-33-39
  43. Multi-mycotoxin exposure and risk assessment for Chinese consumption of nuts and dried fruits / Y. Wang, J.-Y. Nie, Z. Yan, Z. Li, Y. Cheng, S. Farooq // Journal of Integrative Agriculture. – 2018. – Vol. 17, № 7. – P. 1676–1690. DOI: 10.1016/S2095-3119(18)61966-5
  44. Development of a high performance liquid chromatography tandem mass spectrometry based analysis for the simulta-neous quantification of various Alternaria toxins in wine, vegetable juices and fruit juices / T. Zwickel, H. Klaffke, K. Richards, M. Rychlik // J. Chromatogr. A. – 2016. – Vol. 1455. – P. 74–85. DOI: 10.1016/j.chroma.2016.04.066
  45. Микотоксины в специях, потребляемых в России / З.А. Чалый, М.Г. Киселева, И.Б. Седова, В.А. Тутельян // Вопросы питания. – 2023. – Т. 92, № 2 (546). – С. 26–34. DOI: 10.33029/0042-8833-2023-92-2-26-34
  46. Quantitation of Six Alternaria Toxins in Infant Foods Applying Stable Isotope Labeled Standards / M. Gotthardt, S. Asam, K. Gunkel, A.F. Moghaddam, E. Baumann, R. Kietz, M. Rychlik // Front. Microbiol. – 2019. – Vol. 10. – P. 109. DOI: 10.3389/fmicb.2019.00109
  47. Natural contaminants in infant food: The case of regulated and emerging mycotoxins / D. Braun, M. Eiser, H. Puntscher, D. Marko, B. Warth // Food Control. – 2020. – Vol. 123. – P. 107676. DOI: 10.1016/j.foodcont.2020.107676
  48. Asam S., Rychlik M. Potential health hazards due to the occurrence of the mycotoxin tenuazonic acid in infant food // Eur. Food Res. Technol. – 2013. – Vol. 236. – P. 491–497. DOI: 10.1007/s00217-012-1901-x
  49. Tracking emerging mycotoxins in food: Development of an LC-MS/MS method for free and modified Alternaria toxins / H. Puntscher, M.-L. Kütt, P. Skrinjar, H. Mikula, J. Podlech, J. Fröhlich, D. Marko, B. Warth // Anal. Bioanal. Chem. – 2018. – Vol. 410, № 18. – P. 4481–4494. DOI: 10.1007/s00216-018-1105-8
  50. Scott P., Kanhere S. Stability of Alternaria toxins in fruit juices and wine // Mycotoxin Res. – 2001. – Vol. 17, № 1. – P. 9–14. DOI: 10.1007/BF02946112
  51. Effect of Wheat Milling Process on the Distribution of Alternaria Toxins / E.J. Hajnal, J. Mastilovic, F. Bagi, D. Orcic, D. Budakov, J. Kos, Z. Savic // Toxins (Basel). – 2019. – Vol. 11, № 3. – P. 139. DOI: 10.3390/toxins11030139
  52. Stability of alternariol and alternariol monomethyl ether during food processing of tomato products / N. Estiarte, A. Crespo-Sempere, S. Marín, A.J. Ramos, R.W. Worobo // Food Chem. – 2018. – Vol. 245. – P. 951–957. DOI: 10.1016/j.foodchem.2017.11.078
  53. Effect of heat treatments on stability of altemariol, alternariol monomethyl ether and tenuazonic acid in sunflower flour / M. Combina, A. Dalcero, E. Varsavsky, A. Torres, M. Etcheverry, M. Rodriguez, Q.H. Gonzalez // Mycotoxin Res. – 1999. – Vol. 15, № 1. – P. 33–38. DOI: 10.1007/BF02945212
  54. Degradation of the Alternaria mycotoxins alternariol, alternariol monomethyl ether, and altenuene upon bread baking / D. Siegel, M. Feist, M. Proske, M. Koch, I. Nehls // J. Agric. Food Chem. – 2010. – Vol. 58, № 17. – P. 9622–9630. DOI: 10.1021/jf102156w
  55. Arcella D., Eskola M., Gomez Ruiz J.A. Dietary exposure assessment to Alternaria toxins in the European population, EFSA report // EFSA Journal. – 2016. – Vol. 14, № 12. – P. 4654. DOI: 10.2903/j.efsa.2016.4654
Получена: 
09.10.2023
Одобрена: 
10.11.2023
Принята к публикации: 
20.12.2023

Вы здесь

Главная